Revista Amazónica Ciencia y Tecnología Volumen 5 Nº3- (Pag 206-217)
Recibido: 15-10-2016
Recibido en forma corregida: 14-12-2016
Aprobado: 19-12-2016
Efectos de los aceites esenciales amazónicos de Citrus limon y Cymbopogon
citratus sobre el crecimiento de hongos fitopatógenos
Resumen
Se evaluó el efecto de los aceites esenciales de Citrus limon y Cymbopogon
citratus, procedentes de la Amazonía ecuatoriana, sobre el crecimiento in vitro
de los hongos fitopatógenos Rhizopus stolonifer (ATCC 6227), Aspergillus
oryzae (ATCC 10124), Cladosporium cladosporioides (ATCC 16022), Fusa-
rium solani (ATCC 36031), Moniliophthora roreri y Phytophthora sp. Para
comprobar la actividad antifúngica de dichos aceites se utilizó el método de la
difusión en agar, con cinco diferentes concentraciones de aceite esencial (10, 50,
100, 200, 500 µL/mL). El aceite de C. citratus mostró una significativa actividad
antifúngica (p<0.05), dependiente de la dosis. Los hongos A. oryzae, C. clados-
porioides, F. solani, M. roreri y R. stolonifer registraron una inhibición del creci-
miento del 95%, a la concentración máxima (500 µL/mL), mostrando un com-
portamiento similar al patrón (Thymus vulgaris). C. cladosporioides mostró una
sensibilidad especial ya que registró una inhibición creciente (de 60% a 95%),
respectivamente desde la concentración mínima hasta la máxima (10-500
µL/mL). El aceite esencial de C. limon no mostró una significativa actividad
antifúngica, aunque logró inhibir en un 70% el hongo C. cladosporioides y en un
72% F. solani, ambos a la concentración de 500 µL/mL. De acuerdo a los resul-
tados obtenidos, el aceite esencial de C. citratus resultó ser promisorio para el
control in vitro de hongos fitopatógenos, mientras el aceite de C. limon mostró
datos interesantes solo para dos de las especies investigadas.
Palabras claves: aceites esenciales, control biológico, fitopatógenos, actividad
antifúngica
Laura Scalvenzi¹, Bélgica Dolores Yaguache-Camacho¹, Alessandra Guerrini², Matteo Radice¹,
Matteo Chiurato¹
¹Universidad Estatal Amazónica, Dpto. Ciencias de la Tierra, Via Napo km 2 ½ paso lateral,
Puyo, Ecuador
²Universidad de Ferrara, Dpto. Ciencias de la Vida y Biotecnologías, Via Luigi Borsari, 46 -
44121 Ferrara (Italia)
lscalvenzi@uea.edu.ec
Introducción
Los aceites esenciales son
mezclas de varios metabolitos secun-
darios obtenidos mediante varias
técnicas (destilación, hidrodestila-
ción, extracción con CO2 supercríti-
ca) a partir de plantas de diferentes
familias botánicas. Estas mezclas son
extensamente conocidas e investiga-
das por sus propiedades antimicrobia-
nas, antioxidantes y citotóxicas
Abstract
The effect of Amazonian essential oils extracted from Citrus limon and Cymbo-
pogon citratus was evaluated in vitro on the following phytopatogen fungi:
Rhizopus stolonifer (ATCC 6227), Aspergillus oryzae (ATCC 10124), Cladospo-
rium cladosporioides (ATCC 16022), Fusarium solani (ATCC 36031), Monilio-
phthora roreri and Phytophthora sp. The antifungal activity of essential oils was
determined by agar diffusion method, on five different concentrations (10, 50,
100, 200, 500 µL/mL). C. citratus essential oil showed a significant antifungal
activity (p<0.05), dependent on the dose. A. oryzae, C. cladosporioides, F.
solani, M. roreri and R. stolonifer achieved a growth inhibition of 95%, at the
maximum essential oil concentration (500 µL/mL), showing behaviour similar
to the control (Thymus vulgaris). C. cladosporioides revealed a special sensibili-
ty toward C. citratus essential oil. Actually, it showed an increasing inhibition
(60% to 95%), from minimum to maximum concentration respectively (10-500
µL/mL). C. limon essential oil did not exhibit a significant antifungal activity,
even if C. cladosporioides growth was inhibited at 70% and F. solani growth at
72%, both at the maximum concentration (500 µL/mL). According to the obtai-
ned data, C. citratus essential oil is considered as promissory for in vitro biologi-
cal control of phytopatogen fungi, while C. limon essential oil showed interes-
ting results only for two of the studied species.
Key words: essential oils, biological control, phytopatogens, antifungal activity
Efectos de los aceites esenciales amazónicos 207
(Scalvenzi et al., 2016; Viuda-Martos
et al., 2008). La actividad antimicro-
biana se debe especialmente a los
terpenoides oxigenados, aunque
también algunos terpenoides hidro-
carbonados se caracterizan por tener
efecto antimicrobiano; adicionalmen-
te estudios previos han demostrado
que existe actividad antagonista o
sinérgica debido a la interacción entre
esos tipos de compuestos (Bassolé y
Juliani, 2012).
208
Debido a estas propiedades biológi-
cas, el uso de los aceites esenciales
abarca varios sectores de interés
humano como la cosmética, la alimen-
tación y la agricultura. Esta última
representa un promisorio sector de
aplicación de los aceites esenciales ya
que su uso se presta para el control de
insectos, bacterias y hongos fitopató-
genos. En los últimos años, los inves-
tigadores han puesto particular aten-
ción al estudio de fungicidas alternati-
vos a los de síntesis, debido a que se
ha comprobado que los residuos de
fungicidas en los alimentos provocan
un mayor riesgo de carcinogénesis,
comparados con los insecticidas y
herbicidas. Además, los fenómenos de
resistencia por parte de los fitopatóge-
nos llevan a la necesidad, cada vez
más urgente, de buscar compuestos
con actividad antifúngica que se
puedan usar como alternativa a los
productos de síntesis (Wilson et al.,
1997).
En línea con esta visión, el
objetivo de la presente investigación
ha sido evaluar el efecto de los aceites
esenciales de Citrus limon (L.)
Osbeck y Cymbopogon citratus (DC.)
Stapf, procedentes de la Amazonía
ecuatoriana, sobre el crecimiento in
vitro de hongos fitopatógenos, que
causan fuertes pérdidas en la produc-
ción agrícola, tanto en la fase de cose-
cha como de post-cosecha.
Materiales y métodos
Plantas estudiadas
Las plantas objeto de estudio
fueron Cymbopogon citratus (DC.)
Stapf, conocida en Ecuador con el
nombre común de hierba Luisa y
Citrus limon (L.) Osbeck, conocido
como limonero.
Las plantas fueron recolecta-
das en la Unidad Educativa “Antonio
Cabri” en al Cantón Santa Clara, de la
provincia de Pastaza (Ecuador). Espe-
címenes identificados de las dos espe-
cies fueron depositados en el herbario
ECUAMZ de la Universidad Estatal
Amazónica (Puyo, Ecuador).
Extracción de aceites esenciales
Los aceites esenciales fueron
extraídos de las hojas frescas de las
dos especies vegetales, utilizando un
destilador tipo Clevenger, mediante el
método del arrastre con vapor.
El rendimiento en aceite esencial se
determinó sobre base fresca y fue el
resultado de tres destilaciones separa-
das. Después de extraído el aceite
esencial, este se mezcló con sulfato de
sodio anhidro y se conservó en refri-
geración a 4ºC, en contenedores de
color ámbar.
Revista Amazónica Ciencia y Tecnología Volumen 5 Nº3
Scalvenzi et al
Efectos de los aceites esenciales amazónicos 209
Caracterización química por GC y
GC-MS
Ambos tipos de aceites
esenciales fueron analizados mediante
un cromatógrafo de gases acoplado a
espectrometría de masas (GC-MS),
con el fin de determinar sus
composiciones químicas. El
instrumento utilizado fue el
ThermoQuest equipado además con
detector FID y columna Varian
FactorFour12VF-5ms
poli-5%fenil-95% dimetilsiloxano
(espesor 0,15 µm, diámetro interno
0,25 mm y longitud 30 m). Las
condiciones de análisis fueron:
temperatura inyector 300°C,
temperatura FID 300°C, velocidad de
flujo del gas portador (helio) 1mL por
minuto, con proporción de 1:50. Cada
aceite esencial fue inyectado (1 µL)
previa dilución de 1 µL de aceite en
1mL de cloruro de metileno; el
análisis se realizó a una temperatura
inicial de 55oC que luego llegó a los
100oC a la velocidad de 1°C×min-1, y
de 100°C a 250°C a la velocidad de
5°C×min-1. La temperatura máxima
fue mantenida durante 15 minutos. El
gascromatógrafo utilizado fue el
Varian GC-3800 acoplado con un
espectrómetro de masa Varian
MS-4000, asociado a la librería NIST.
Las condiciones fueron las mismas
descritas para el análisis GC-FID y la
columna también fue la misma. Las
condiciones de la espectrometría de
masa fueron las siguientes: voltaje de
ionización, 70 eV; emisión de
corriente 10 µAmp; rango de masa,
29-400 Da; temperatura del detector
150°C. El análisis duró un tiempo de
90 minutos.
Hongos fitopatógenos
La actividad antifúngica se
determinó sobre los siguientes hongos
patógenos vegetales: Aspergillus
oryzae (ATCC 10124), Cladosporium
cladosporioides (ATCC 16022),
Fusarium solani (ATCC 36031),
Rhizopus stolonifer (ATCC 6227),
Moniliophthora roreri y Phytophthora
sp. (los dos últimos se aislaron de
mazorcas de cacao con síntomas de
enfermedad). Los aislados se
caracterizaron taxonómicamente
mediante observación directa (Barnett
y Hunter, 1998). Previo a su uso los
hongos ATCC fueron activados según
la metodología sugerida, mientras los
aislados de M. roreri y Phytophthora
sp. se dejaron crecer en agar
papa-dextrosa (PDA) durante 7 días, a
27°C.
Determinación de la actividad
antifúngica
La determinación del efecto
antifúngico in vitro se realizó
mediante el método de la difusión en
210
Revista Amazónica Ciencia y Tecnología Volumen 5 Nº3
agar, evaluando diferentes
concentraciones de aceite esencial:
10, 50, 100, 200 y 500 µL/mL
(Scalvenzi et al., 2016).
Anteriormente al ensayo, se preparó el
medio de cultivo PDA adicionado el
aceite esencial a la correspondiente
concentración, previamente
solubilizado con dimetilsulfóxido
(DMSO). Después de solidificado el
medio, se dispuso en el centro un
disco de agar colonizado por el
micelio del hongo a estudiar. El
control positivo fue el aceite esencial
de Thymus vulgaris, conocido por sus
propiedades antimicrobianas muy
elevadas (Rota et al., 2008); como
control negativo se consideró al
medio PDA sin aceite esencial. Por
cada tratamiento se consideraron tres
repeticiones. Los hongos fueron
incubados durante 10 días a 27°C.
Pasado el periodo de incubación, se
midió el diámetro de las colonias, a
fin de determinar el porcentaje de
inhibición de crecimiento, calculado
posteriormente aplicando la siguiente
fórmula:
I(%)=[1-(Tratado/Control)]x100.
Análisis estadístico
El análisis estadístico se
realizó sobre el porcentaje de
inhibición del crecimiento del
micelio. Los datos obtenidos se
sometieron al análisis de la varianza y
prueba de medias de Tukey, mediante
el uso del software Statistix 8.0.
Tabla 1 - Composición química del aceite esencial de Citrus limón
No. Nombre del pico TR (min) Área %
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
α-pineno
Sabineno
β-pineno
Mirceno
α-terpineno
p-cimeno
Limoneno
1,8-cineol
Cis-Z-ocimeno
Trans-E-ocimeno
γ-terpineno
Trans-sabineno hidrato
Terpinoleno
Linalol
8,296
10,438
10,711
11,471
13,331
13,923
14,316
14,488
14,884
15,719
16,622
17,670
18,984
20,637
0,63
13,97
1,14
1,37
0,20
0,15
28,14
0,18
0,44
3,06
0,52
0,39
0,20
15,95
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
Citronellal
4-terpineol
α-terpineol
n-decanal
Cis-sabineno hidrato acetato
Citronellol
Neral
Geranial
Timol
Citronellil acetato
Neril acetato
Linalil isobutirato
Trans-E-metil cinamato
Isocariofileno
β-cariofileno
Trans-α-bergamoteno
Germacreno D
Biciclogermacreno
Trans-metil isoeugenol
Cis-α-bisaboleno
Germacreno B
Cariofileno oxide
TOTAL
26,028
28,622
30,366
32,013
33,955
34,487
35,527
39,151
42,190
48,070
48,663
49,904
49,990
51,487
51,507
52,328
54,175
54,730
54,981
55,270
56,842
57,577
20,27
0,66
0,61
0,15
0,22
1,58
2,28
2,75
0,21
0,38
0,38
0,16
0,15
0,44
0,49
0,16
0,15
0,30
0,61
0,27
0,17
0,29
99,02
Scalvenzi et al
Efectos de los aceites esenciales amazónicos 211
Tabla 2 - Composición química del aceite esencial de Cymbopogon citratus
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
α-pineno
Sabineno
β-pineno
Mirceno
α-terpineno
p-cimeno
Limoneno
1,8-cineol
Cis-Z-ocimeno
Trans-E-ocimeno
γ-terpineno
Trans-sabineno hidrato
Terpinoleno
Linalol
8,296
10,438
10,711
11,471
13,331
13,923
14,316
14,488
14,884
15,719
16,622
17,670
18,984
20,637
0,63
13,97
1,14
1,37
0,20
0,15
28,14
0,18
0,44
3,06
0,52
0,39
0,20
15,95
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31
32
33
34
35
36
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
6-metil-5-hepten-2-one
Cis-Z-ocimeno
Trans-E-ocimeno
Linalol
2,2-dimetil-3,4-octadienal
Citronelal
trans-verbenol
n-decanal
Nerol
Citronelol
Neral
Geraniol
11,164
14,784
15,609
20,427
20,715
25,783
26,803
31,841
33,823
34,422
35,514
37,311
0,83
0,21
0,13
0,49
0,17
4,35
1,05
0,36
0,31
6,73
21,09
32,23
Citronellal
4-terpineol
α-terpineol
n-decanal
Cis-sabineno hidrato acetato
Citronellol
Neral
Geranial
Timol
Citronellil acetato
Neril acetato
Linalil isobutirato
Trans-E-metil cinamato
Isocariofileno
β-cariofileno
Trans-α-bergamoteno
Germacreno D
Biciclogermacreno
Trans-metil isoeugenol
Cis-α-bisaboleno
Germacreno B
Cariofileno oxide
TOTAL
26,028
28,622
30,366
32,013
33,955
34,487
35,527
39,151
42,190
48,070
48,663
49,904
49,990
51,487
51,507
52,328
54,175
54,730
54,981
55,270
56,842
57,577
20,27
0,66
0,61
0,15
0,22
1,58
2,28
2,75
0,21
0,38
0,38
0,16
0,15
0,44
0,49
0,16
0,15
0,30
0,61
0,27
0,17
0,29
99,02
No. Nombre del pico TR (min) Área %
212
Revista Amazónica Ciencia y Tecnología Volumen 5 Nº3
Resultados y discusión
El aceite esencial de Citrus
limon tuvo un rendimiento de
extracción de 0,44%, superior al
0,31% obtenido por Calle (2010) y al
0,29% obtenido por Campelo (2013).
El aceite esencial se ha caracterizado
en un 99,02% y su composición
química se observa en la Tabla 1. Se
han identificado 36 diferentes
compuestos químicos y los más
abundantes han sido los
monoterpenos: limoneno (28,14%),
Tabla 3 - Efecto inhibitorio (expresado en %) de los aceites esenciales de Citrus limon, Cymbo-
pogon citratus y Thymus vulgaris (patrón) frente al conjunto de hongos fitopatógenos estudia-
dos.
Valores medios con letra diferente son estadísticamente diferentes según la prueba de Tukey
(p<0.05)
10
50
100
200
500
13,61
14,17
16,72
18,22
33,17
a
a
a
a
a
Tratamientos
(µL/mL)
C. limon C. citratus
T. vulgaris
(patrón)
13,00
18,50
27,61
51,11
83,06
c
c
c
b
a
17,83
48,06
94,11
91,72
98,61
c
b
a
a
a
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
Geranial
Citronelil acetato
Linalil isobutirato
β-cariofileno
α- cariofileno
Germacreno D
α-muuroleno
Germacreno A
γ-cadineno
α-cadineno
Oxido de cariofileno
Tau-cadinol
α-muurolol
α-cadinol
TOTAL
39,196
47,964
49,812
51,414
53,048
54,106
54,844
55,073
55,319
55,526
57,508
59,239
59,291
59,593
21,02
0,37
2,21
2,99
0,42
0,26
0,12
0,12
0,21
0,59
0,55
0,11
0,19
0,34
97,45
Scalvenzi et al
213
citronellal (20,27%), linalol (15,95%)
y sabineno (13,97%). Así mismo la
identificación cualitativa y
cuantitativa del aceite esencial de
Cymbopogon citratus alcanzó el
97,45% (Tabla 2). Los componentes
químicos encontrados fueron 26, de
los cuales geraniol, neral y geranial
tuvieron una mayor área relativa
concentración, respectivamente de
32,23%, 21,09% y 21,02%. El
rendimiento de extracción fue del
0,58%, menor del obtenido por
Sonker et al. (2014) (0,95%) y similar
al rendimiento obtenido por Kasali et
al. (2001) correspondiente a 0,68%.
El análisis estadístico de los
porcentajes de inhibición de
crecimiento de los hongos indicó que
no existieron diferencias
significativas entre los tratamientos,
por lo que se refiere al aceite esencial
de C. limon, mientras que se
registraron diferencias significativas
(p<0.05) entre los tratamientos
referentes al aceite de C. citratus y del
patrón T. vulgaris (Tabla 3).
En efecto, el aceite esencial de
C. limon no ha registrado una
significativa capacidad de reducir el
crecimiento del micelio, para ninguno
de los hongos fitopatógenos
estudiados; la única excepción fue
representada por C. cladosporioides
que ya a partir de la concentración de
10 µL/mL, mostró una inhibición en
el crecimiento del 59%, hasta alcanzar
el 70% a la concentración máxima de
500 µL/mL (Figura 1). Un dato
relevante fue representado por la
inhibición del 72% de F. solani, a la
concentración máxima de aceite
esencial. Los resultados obtenidos
evidenciaron una escasa actividad
antifúngica del aceite esencial de C.
limon, lo cual pudo ser debido al
contenido en neral (2,28%) y geranial
(2,75%) (mezcla conocida como
citral), menor del 50% (Tabla 1).
Otros estudios han mostrado que los
aceites esenciales caracterizados por
un contenido en citral, mayor al 50%,
son los más activos en cuanto a la
acción1 antifúngica
(Messgo-Moumene et al., 2015).
El aceite esencial de C.
citratus mostró actividad antifúngica
dosis-dependiente. De acuerdo al
análisis de la varianza, los
tratamientos con diferencias
significativas fueron aquellos de 200
y 500 µL/mL, mientras los de 10, 50 y
100 µL/mL presentaron resultados
estadísticamente no diferentes (Tabla
3). La mayoría de hongos estudiados
mostraron sensibilidad frente al aceite
esencial de C. citratus a la
concentracion de 500 µL/mL,
registrando un porcentaje de
inhibición del 95% (Figura 2), lo cual
mostró un comportamiento similar al
aceite esencial de Thymus vulgaris,
Efectos de los aceites esenciales amazónicos
214
Figura 1 - Inhibición (%) del crecimiento de hongos fitopatógenos causada por el aceite
esencial de Citrus limon a las concentraciones de: 10, 50, 100, 200, 500 µL/mL
Revista Amazónica Ciencia y Tecnología Volumen 5 Nº3
considerado como patrón (Figura 3).
C. cladosporioides mostró una
sensibilidad especial ya que registró
una inhibición creciente desde 60% a
95%, partiendo respectivamente de la
concentración mínima de 10 µL/mL
hasta la máxima de 500 µL/mL. En
otras investigaciones, sobre las
mismas especies o géneros, se
comprobó que el aceite esencial de C.
citratus logró inhibir por completo el
crecimiento de Cladosporium
herbarum y Rhizopus stolonifer a la
concentracion de 500 µL/mL
(Tzortzakis y Economakis, 2007) y de
Aspergillus oryzae a la concentración
de 2 µL/mL (Helal et al., 2006).
Además, otros autores determinaron
que también extractos
hidroalcohólicos de hojas de C.
citratus inhibieron de manera
significativa el crecimiento micelial
de F. solani (Satya et al., 2005).
En la presente investigación, el hongo
Phytophthora sp. registró la
inhibición más baja (24%), a la
concentración más alta de aceite de C.
citratus. Dicho resultado fue diferente
de aquel obtenido por Amini et al.
(2016), según el cual tres diferentes
especies de Phytophthora (P. capsici,
P. melonis, P. drechsleri) fueron
inhibidas en su crecimiento micelial
respectivamente del 60,5%, 55,3% y
47,4%. Esa diferencia de
comportamiento pudo ser debida a la
diferente composición química de los
aceites esenciales de los dos estudios.
De hecho según Amini et al. (2016)
los compuestos mayoritarios fueron
β-geranial (39,16%), z-citral
(30,95%) y cariofilleno (3,44%),
mientras en el presente estudio se
registraron geraniol (32,23%), neral
(21,09%) y geranial (21,02%).
Scalvenzi et al
Efectos de los aceites esenciales amazónicos 215
Figura 2 - Inhibición (%) del crecimiento de hongos fitopatógenos causada por el aceite esencial
de Cymbopogon citratus a las concentraciones de: 10, 50, 100, 200, 500 µL/mL
Figura 3 - Inhibición (%) del crecimiento de hongos fitopatógenos causada por el aceite esencial
de T. vulgaris (patrón) a las concentraciones de: 10, 50, 100, 200, 500 µL/mL
Conclusiones
El aceite esencial de Citrus
limon no mostró una significativa
actividad antifúngica in vitro, por el
contrario, el aceite de Cymbopogon
citratus la manifestó de manera
dependiente de la dosis. Los
porcentajes más elevados de
inhibición del crecimiento micelial se
216
Revista Amazónica Ciencia y Tecnología Volumen 5 Nº3
registraron para los hongos
fitopatógenos A. oryzae, C.
cladosporioides, F. solani, M. roreri y
R. stolonifer, con una inhibición del
95% a la concentración máxima (500
µL/mL). Considerado los resultados
obtenidos, el aceite esencial de C.
citratus resulta ser promisorio para el
control de hongos fitopatógenos,
aunque serán necesarios estudios in
vivo para confirmar su potencial uso
como productos fitoquímicos.
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